Акута, Ткач Лжи, Властительница Осколков – кристаллическое нагаподобное существо с острым телом и паучьими конечностями. Обладает силой создавать мириады микро-порталов, малых трещин в мироздании, повелевает осколками мироздания – карманными подпространства, порталами, аномалиями пространства. Обладает выходящим за рамки понимания обычных смертных существ сверхсознанием, видящим все возможные и невозможные варианты будущего, настоящего и прошлого, правду и ложь и даже больше. Ее истинные мотивы остаются загадкой, однако Акута говорит, что это не первая Эквестрия, что покорилась Древним, и в этот раз она хочет что-то изменить. Миньонами Акуты являются: ее нематериальные щупальца, лишающие жертв самосознания и с помощью их разума создающие новые разломы, откуда тянутся новые конечности Акуты; бесформенные твари из магической плоти; а также порабощенные существа из параллельных миров. Олицетворяет антипод Честности - Ложь. Ее артефактом является Скрещенное Око, позволяющее обличить любую ложь и вскрывающее суть вещей.

Никта, Тень Извне – бесформенное создание, очень похожее на Тантабуса и звёздные сущности вроде медведицы. Повелевает живой Тьмой в материальном мире, и жидкой Тьмой в мире снов, который она захватила. Ее миньоны принимают любой кошмарный облик, что продуцируют умы жертв. Сама же Никта часто предстает в виде статной тёмной кобылицы, окутанной в саван ночи – собирательный образ иррационального страха. Также, как и ее сестра Акута, обладает сверхсознанием, видящим сквозь мироздание, но в отличие от нее, не спешит нарушать порядок вещей и следует загадочному принципу циклов Жатвы кошмаров. Олицетворяет антипод Смеха - Страх. Артефактом является Веретено Кошмаров, изобличающее самые потаенные страхи и способное претворить их в подобие жизни.

Хторал, Скиталец Бездны – летающий исполинский кит, отрешенно плывущий сквозь само время и пространство. Огромная сущность просто летит сквозь пространство и время, совершая сверхпрыжки, даже факт наличия разума, более развитого, чем у животного, не установлен. Миньонов как таковых нет, если не считать загадочную флору и фауну на его шкуре, бороздящей неизведанные дали. Олицетворяет антипод Верности – Безразличие. Артефактом является Сердце Странника – его свойства загадочны и плохо раскрыты, так как Хторал по всей видимости, является Древним, никак не контактирующим напрямую ни с одним разумом. Тем не менее, Сердце Странника определенно обладает регенеративными свойствами, а также каким-то образом искажает само время.

Нирот, Змий Разрушения – яростный змееподобный демон хаоса, меняющий своё тело и окружающее по своей прихоти. Его нрав суров и ужасен. Он несёт с собой разрушительную природу хаоса, а не созидательную. Всегда находится в движении, поток его мыслей замутнен неистовой энергией, не позволяющей ему в полной мере обладать даром сверхсознания. Миньонов нет, однако своей аурой вполне способен затуманить разум попавших в зараженные его влиянием территории существ яростью. Является олицетворением антипода Доброты – Ярости, Ненависти, Гнева. Артефактом является Амулет Ярости, дарующий невероятную разрушительную силу и нестабильность психики с жаждой разрушения.

Слаг, Жаждущий Ящер, Коллекционер – ящер, космическая драконоподобная сущность, алчущая сокровищ всей вселенной. Настолько огромен, что при разговоре с ним не видно его головы в вышине. Обладает карманным измерением – Сокровищницей, куда складирует с помощью магических сфер все, что ему приглянулось, от отдельных вещиц до существ, явлений и даже мест. Обладает сверхсознанием, осознает те же вещи, что Акута, но слишком зациклен на своей алчности и преумножении богатства. Обладает силой заключать желаемое в непроницаемые извне сферы, постепенно переносящие содержимое в Сокровищницу. Также обладает способностью пассивно влиять на живых существ, дергая за ниточки их души, нащупывая в них тайные желания и вызывая одержимость ими. Очевидно, что олицетворяет собой антипод Щедрости – Жадность, Алчность, Невоздержанность. Артефактом является Чаша Излишеств – сосуд, способный с помощью пассивного изменения реальности влиять на материальное благосостояние носителя, приводящее его к драконьей болезни.

Мандукар, Великий Пожиратель – воронка цвета индиго чудовищных размеров из вихря антимагии. По сути, единственный Древний без самосознания, огромная черная дыра, живая рана в мироздании. Поглощает сначала цвета, потом магию, а затем и саму жизнь. Некогда частица этого Древнего была отделена от него и в виде метеора врезалась в северо-западные земли мира Эквестрии. Там существо набиралось знаний о мире, попутно отравляя своей инородной сущностью землю, породив тем самым залежи антимагических кристаллов. Возвращение Чужого, инородной сущности в лоно Бездны и стало открытием врат для Древних и воссоединения частей Великого Пожирателя. Впрочем, диссонанс между столь различным опытом ядра Мандукара и его бессознательной, всепожирающей оболочки имел свои последствия. Олицетворяет собой антипод Магии – Пустоту, Антимагию, Поглощение, Голод. Артефактом Древнего является Астра Пустоты – оно же и было Жемчужиной Затмения во втором квесте трилогии. Полностью нивелируют воздействие любой магии при физическом контакте и активации, также порождает кристаллы со схожими способностями.

Этот регион первым подвергся удару, так как завеса меж миров в нем оказалось особенно истончена. Город Кристальных Шпилей привлек Акуту – и она запустила в него свои щупальца. Победе над Акутой в этом регионе способствовали несколько групп персонажей: Элеонора и Гэбриел Кёрзы вместе с Кармином Вондеркрафтом и Гэбриелом из альтернативного мира; члены команды Леонардо – Лассайр, Ликвидатор, Волчи; Принцесса Каденс и Принцесса Луна вместе с Теурусом и Торакс. Также, немалую поддержку в борьбе с общим врагом и закрытием малых порталов оказали силы Як-Якистана (не без участия уже знакомых яков из прошлого квеста и Принца Резерфорда) и таинственная раса наритов во главе с Шарзом, родичей Сомбры, живущих на северных перевалах в своем тайном государстве. Свою роль сыграл и детектив Лоусон, лидер группы пони, предвидевших вторжение Древних и пытающихся помочь героям в разных уголках Эквестрии.
В целом, Акута стремилась не столько разрушить, сколько покорить Кристальный Город, окутав его «паутиной лжи» - сетью своих щупалец и порталов, контролирующих волю и разум. Миньоны Древнего пытались отрезать железную дорогу, а также использовали Арку Кристальной Империи для призыва голема из чужеродной плоти, живого портала. Экипаж «Звездочки», корабля капитана Лео, дал монстру бой, в ходе которого один член команды, наг Лассайр, бесследно пропал (предположительно, погиб, упав в один из разрывов), однако вторжение удалось остановить.
В это же время, принцессы Луна и Каденс отражали атаку на кристальный дворец. Когда все закончилось, Теурус и Луна, после ментальной беседы с Селестией в осажденном Кантерлоте, составили план и приняли решение отправиться выручать Мэйнхэттан, а заодно и Царство Снов. Ключевым же моментом для принятия решения отступить из мира для Акуты стал отчаянный поход Кармина Вондеркрафта на пару с Гэбриелом Кёрзом и его двойником в чуждое измерение Ткача Лжи. К ним присоединился также детектив Лоусон, тот самый следователь, что вел дело о Жемчужине Затмения еще в первом квесте. Там арканист в ходе боя с марионетками-двойниками из других миров был разлучен с напарниками, и оба Кёрза исчезли в неизвестном направлении. Позже Гэбриел убил своего злого двойника и воссоединился с Элеонорой и их дочерью в параллельном мире и на этом их приключения закончились.
Вондеркрафт же с Лоусоном заключили с Акутой сделку – прервать цикл жатвы Древних, который по ее словам повторялся из раза в раз в мультивселенной. Из-за бесчисленных итераций Акута начала сомневаться в смысле своего с собратьями существования, и на сей раз хочет понаблюдать, справятся ли жители Эквестрии с угрозой – и являются ли они «истинными», оригинальными. Однако столкновения с противостоявшими ей личностями заставили поставить под сомнение само понятие «истинности», что и привело к ее добровольному отступлению и желанию наблюдать, вместо обыденного для нее вмешательства. После «победы» герои на площади решают помочь остальным попавших в беду городам. Кармин же сбегает со Скрещенным Оком, артефактом-даром Акуты, позволяющим отличать ложь от правды и вызывать иллюзии. Его начинают преследовать яки, нариты, и он вызывает недовольство Лоусона. Пони пришли в себя, и лишь несколько маленьких разрывов-порталов на окраинах напоминали о катаклизме. Акута же ждала героев Эквестрии далеко на севере, в землях минотавра Горланда, чтобы получить артефакты своих собратьев и запечатать этот мир от вторжений извне. Но никто толком не знал, стоит ли ей верить.

Облачный город в самом начале вторжения был захвачен выплывшим из ниоткуда колоссальным космическим созданием в образе кита. Он буквально застрял на отростках его гигантском спины. Некоторые пегасы успели сбежать из города, но в какой-то момент, Хторал совершил сверхпрыжок, и исчез из Эквестрии, погрузившись в путешествие между мирами, где не было ни пространства, ни времени. Все это негативно сказывалось на психике пегасов. Особенностями местности стали светящиеся таинственные грибы-наросты на спине кита, которые вдали дорастали до размеров деревьев, неизведанная фауна в этих грибо-лесах, а также таинственные пространственно-временные колодцы-прыщики на теле кита, которые были своего рода порталами или оконцами в другие измерения, в том числе в родную Эквестрию. Ключевым персонажем этой ветки сюжета является Дерпи Хувз.
Город начинал рассыпаться от такой встряски, и оставшиеся в нем пегасы в панике разбирали дома и мостовые, затыкая облаками прорехи. Время от времени кит останавливался в чужих мирах, но никто не рисковал покинуть шкуру чудища ради непонятно чего. Группа радикально настроенных пегасов взялась за оружие и собиралась причинить киту боль, но их остановили Спитфайр и Дерпи. После совещания в на погодной фабрике организуется экспедиция к дальним землям шкуры кита. Дерпи отправляется домой, после чего встречается с Лайтнинг Даст, и отправляется догонять экспедиторов. Там они находят мини-портал в родной мир, Клаудчейзер отправляется обратно в Клаудсдейл, чтобы об этом доложить, а Дерпи летит в разрыв, но не забывает о миссии возвращения облачного города обратно. Сначала она вмешивается в события битвы за Кристальную Империю и помогает наритам, а позже отправляется на лягушачьи болота, где помогает Твайлайт в борьбе с Ниротом, другим Древним.
В ходе этого сражения она лишается сознания, а когда приходит в себя, обнаруживает, что Хторал вернулся в Эквестрию. Перед китом плыли два судна, Санрайс и Эклипс, фигурировавшие в квесте «Экспедиция!». Перед собой они тащили артефакт – Сердце Странника, который и привлекал Хторала. Его силой выкопали из тела кита. Санрайс был вотчиной пегасов-вояк во главе ставленника детектива Лоусона, Эклипс же занимали простые граждане, слишком долго обитавшие в пустоте меж миров, и между ними шло столкновение. На пару с Лайтнинг Даст, Дерпи удается вразумить сражающихся, и выкрасть Сердце, чтобы вернуть его на место. Серая пегаска и ее напарницы, Лайтнинг Даст и Клаудчейзер, совершают путешествие в утробу Хторала, и вставляют артефакт на место – но он оказывается лишь катализатором, реанимирующим реальное сердце. Кит вышвыривает пегасок из себя с помощью водного потока, сбрасывает со шкуры Клаудсдейл в знак доброй воли, и улетает из мира, познав милосердие и сострадание со стороны серой пони и ее друзей. Сердце Странника остается у Дерпи на время, впоследствии она мелькает в событиях освобождения Понивилля, а после передает артефакт Селестии. После этого серая пони отправляется на заслуженный отдых.

Большое Яблоко оказалось в зоне Вечной Ночи, жители города не могли противиться черному сну, и проваливались в долгий сон, за исключением нескольких особенных индивидов. Черный Сон отражался в Царстве Снов как огромное скопление живой жидкой тьмы, черной жижи, поразившей это измерение. Ключевыми героями этой линии сюжета стали: Эпплджек, Доктор Хувз, прибывшие из Кристальной Империи Теурус и Принцесса Луна, а также неспящие – таинственный кентавр Олдрик Вирд и сарозиец Доминик Гримлайт.
Эй Джей, выйдя из метро, обнаруживает, что город погрузился во мрак. В это же время Доктор Хувз на время проваливается в черный сон, но позже просыпается и осознает также, что в городе происходит чертовщина. В ходе своих поползновений в темноте, Док и яблочная кобылка объединяются в команду. Их путь лежит в Университет – на данный момент единственное место, где еще есть свет. Доткор начинает понимать, что проснулся он довольно поздно после своего кошмара, а Эпплджек все это время не смыкала глаз к моменту их встречи, и ее психика уже изрядно расшатана. В темноте тандем встречает тварей из живой тьмы, одни из них реальны, другие же лишь плод воспаленного воображения. В Университете они действительно находят других неспящих, одной из которых является Векзиль де Трисс, пони из группы детектива Лоусона. Та рассказывает им, что формы, которые принимает живая тьма, заимствуются из страхов спящих и питаясь ими, являются их аватарами в реальном мире. После этого твари из живой тьмы штурмуют Университет, и оставшиеся неспящие борются за спасение аварийных генераторов, дающих свет.
В это же время, в Большое Яблоко прибывают Теурус и Луна, и отправляются в Университет на помощь героям. Сражение набирает обороты, неспящие используют огонь, и начинается пожар. Но в конце боя появляется Никта в образе в образе черной кобылицы с саваном, и одним махом тушит пожар, окутав всех черным сном.
Параллельно с этими событиями развивается история Олдрика Вирда, выходца из страны кентавров, что изучает мир в своих странствиях. Остановившись в отеле Мэйнфейр, он обнаруживает себя посреди аномалии Долгой Ночи. Но не стремится спастись, а желает изучить столь необычное явление из-за своеобразного мировоззрения. Его напарником становится одержимый кофеином ночной пони Доминик Гримлайт, прохвост и мародер, что использует всеобщий сон для своей выгоды. Однако тот со временем понял, что не желает жить в мире, где никого нет, и просит кентавра, сведущего в оккультных науках, доставить послание Принцессе Луне, связавшись с ней через мир снов. Вместе они подготавливают ритуал, и Олдрик погружается в осознанное сновидение, доверив охрану тела сарозийцу. В этот самый момент, линии всех заснувших черным сном персонажей пересекаются в Царстве Снов.
Герои оказываются в разных персональных кошмарах, из которых не без труда выбираются навстречу друг другу. В одном из эпизодов Доктор даже пересекается с задремавшей во время других событий Дерпи. Мир Снов оказывается поражен конгломератом живой тьмы, в центре которой находится Веретено Кошмаров – артефакт Никты, ткущий и изливающий эту самую тьму. Луна оказывается зажата живой тьмой и посылает сигнал помощи Теурусу, который собирает героев вместе и хочет использовать Ось Снов, средоточие воли Луны, способной разогнать тьму. Собрав команду из Эй Джей и внезапно встреченной Коко Поммель, Теурус направляет группу к принцессе. Олдрик же первым находит Принцессу Ночи и становится посредником между ней и Никтой, причем враждебно настроенной стороной является именно Принцесса. К ним, пережив свое приключение, присоединяется Доктор Хувз.
Разворошив мир снов, освободив от черного влияния чужие сны, героям удается катализировать силу Оси Снов, и очистить пространство от тьмы. Однако, это стало возможно лишь благодаря тому, что Никта была услышана Олдриком и ее послание донесено до Принцессы Ночи. Тень Извне считала, что все страхи, которыми питались живые кошмары, были частью изначального ужаса, и забирая их, она лишь возвращала принадлежащее ей по праву. Никта, в отличие от своей сестры, Акуты, поддерживала идею «циклов жатвы», и отступила, только посчитав урожай кошмаров из этого мира достаточным, а действия противостоящей стороны укладывающимися в рамки цикла. Это означало, что Тень Извне вполне могла вернуться в будущем, но едва ли она знала, что Акута заключила сделку, которая могла закрыть ей доступ к страхам этого мира.
Артефакт в итоге остается у Теуруса как у хранителя. Вместе с зарей в Мэйнхеттан прибывает армия пегасов во главе с Рейнбоу Дэш, что до этого не могла найти дорогу из-за аномалии Вечной Ночи. Олдрик просыпается в отеле и обнаруживает прощальный подарок от Доминика – мешочек отборнейшего зернового кофе. Тут он пересекается с бандой «короля» грифонов, мелкими аферистами, выдающими себя за официальное руководство прибывшей армии. Вместе с новоиспеченным королем, кентавр угоняет судно «Первая Ласточка» из порта и отправляется в Понивилль. Уже знакомые по второму квесту, настоящие лидеры грифонов заключают с уставшей Луной союз. Все корабли города собираются в поход, чтобы помочь центральным городам страны. Доктор отделяется от группы спасения и уходит в собственное приключение. Эй Джей, Луна и Теурус с Рейнбоу Дэш и грифонами на борту флагмана «Гордость Семи Ветров» во главе армады направляются к небу над Понивиллем в тот самый момент, когда Клаудсдейл возвращается.

Столица оказалась изолирована от всей Эквестрии непроницаемым куполом, который на деле оказался сферой. Сначала жители считали, что это такое же средство защиты, как и в случае нападения перевертышей, но вскоре выяснилась нелицеприятная правда – это Древний по имени Слаг покусился на богатства города. Со временем, напряжение среди запертых под куполом нарастало, что вылилось впоследствии в смуту и народные волнения. Основными личностями, оказавшими сопротивление врагу, здесь стали: Принцесса Селестия и ее приближенные, а также Королева Кризалис с ее сородичами (Грей Мист, Хейз), столь неудачно заключавшая в момент вторжения перемирие с Эквестрией; группа Сомбры, в которую входили Шэдоу Стэп и Шайнинг Армор, а позже к ним присоединились Никсабелль и Кейран; Кара, родственный персонаж Ликвидатора; Айрин Спирит, колдун хаоса; Рэрити и Спайк. Агентом группировки Лоусона в этой зоне был мистер Бигвиг, кантерлотский советник, также известный еще с прошлых квестов. Эпизодически появлялся персонаж Индаст Фишим.
Трагизм ситуации в Кантерлоте заключался в том, что в нём и без неожиданной изоляции происходило множество интриг и подпольных событий. Сестры вели переговоры с Кризалис, которая сначала была пленницей после неудачной попытки вновь взять власть, а теперь собиралась заключить мир со своими врагами. Одновременно с этим, Шайнинг Армор проворачивал темные дела с некогда своим злейшим врагом, тайно вернувшимся Королем Сомброй. Вместе с Шэдоу Степом, группа охотилась на некую Йерь, потустороннее существо, природа которого была известна лишь Сомбре. В ходе потасовки с тварью, принц оказался вырублен, и Сомбра с колдуном теней были вынуждены оставить раненного принца, предварительно очистив его память, чтобы замести следы.
Сначала население грызлось между собой за ограниченные ресурсы, потом волнения вылились в недовольство властью, а некоторые обвинили во всем перевертышей. В этих условиях Сомбра был вынужден соблюдать инкогнито еще тщательнее. Безумие и паранойя подстегивались искусной манипуляцией Жаждущего Ящера, который мог дергать за струны душ, вселяя жадность и безумие в сердца, манипулируя ослабшими умами как марионетками. В определенный момент, толпа осадила дворец, однако ораторское мастерство Кризалис в образе Луны и краткая демонстрация Селестией силы до поры успокоили толпу. Селестия и Королева решили с помощью Диадемы Снов, старинного артефакта Луны, связаться с сестрой принцессы и выяснить, что происходит за куполом. Услышанное их не обрадовало. В это же время Сомбра-Ранз встречает неожиданно Никсабелль, ученицу Селестии, и признает в ней сородича-нарита. Вместе они принимают решение разыскать информацию о Древних, и отправляются на поиски знаний, нарушая опять же все запреты Солнцеликой. Позже к ним присоединится Кара в облике стражницы.
Апогея ситуация достигает тогда, когда в дело вмешивается обезумевшая Рэрити, своим даром убеждения вынудившая толпу вскормить из Спайка огромного и ужасающего, жадного дракона. Впоследствии он обрушил свой гнев на Белый Дворец. Большая часть сил героев уходит на то, чтобы одолеть чудовище и угомонить протестантов, без крови не обходится. Многие агенты Кризалис, помогавшие сдержать угрозу, пострадали или вовсе погибли, что вбивает клин между новообразованным союзом. Отдав ментальный приказ улью окопаться, Королева планирует сразу же при исчезновении купола бежать на родину.
Дракона удается остановить, одновременно выстрелив по нему темной и светлой энергией, но происходит это случайно, когда Селестия и Сомбра атакуют Спайка вместе из разных позиций замка. Принцесса начинает подозревать о присутствии группы Сомбры. Дракон выдерживает атаку, но Рэрити оказывается без чувств, и Спайк, уйдя из-под контроля алчности (а значит, и Слага), убегает с поля боя, забрав с собой дорогую сердцу кобылку. Кара уходит от отряда Сомбры и является к Селестии, зачитав ложный рапорт о событиях под обликом новой стражницы.
Зализав раны, герои решают нанести удар по Слагу. Селестия отправляет Кризалис в параллельный мир (мир Эквестрия Герлз) с помощью зеркала и заклятия Изгнания Старсвирла, которые в совокупности оказываются достаточно сильными, чтобы преодолеть силу барьера. По ее задумке, Кризалис должна найти из этого мира выход в Эквестрию и привести помощь, но у Королевы уже другие планы. Однако после активации зеркала Слаг на миг появляется в нем и утаскивает Селестию и Кару в свое личное измерение, Сокровищницу, и принцесса так и не узнает, смогла ли Кризалис выбраться, или нет. Там, после откровенного разговора, Слаг узнает о ценности Кары и ее иномирном происхождении. Используя ее тело как сосуд, достаточно прочный для содержания темного божества, Слаг врывается в реальный мир, чтобы найти Спайка, и использовать уже его в качестве аватара, способного уничтожить всех непокорных изнутри и навсегда забрать Кантерлот из реальности. Но Каре удается спасти положение чудом – ведь в Сокровищницу внезапно проникают Сомбра и его сопартийцы, к которым также присоединился колдун Хаоса, Айрон Спирит и еще одна наритка, Кейран ир'Диссар. Набравшись знаний в библиотеке и проведя дерзкий ритуал, эта группа героев дает бой Древнему прямо в его логове. Но их попытки вырваться из сфер тщетны, и Древний предлагает жестокую и ужасную сделку.
Слаг оказывается таким же «видящим суть вещей», как и Акута. Он предлагает освободить Кантерлот, в обмен на всего одну душу, но значимую. Древний по сути своей пробивает четвертую стену и требует от игроков пожертвовать одним из актуальных персонажей, а не обыкновенными неписями. На эту сделку пошли сразу же Сомбра и Айрон, рискуя навсегда потерять право жизни. Им все же удалось избежать гибели, но последствия оказались необратимы. Айрон Спирит теряет часть памяти и магических сил, Сомбра же вовсе деградирует до состояния жеребенка, и остается жив лишь благодаря симбиозу с йерью.
Акт самопожертвования в итоге совершила Кара, являвшаяся на самом деле существом, созданным в параллельном мире из крови собрата Древнего, Мандукара. В том мире часть Мандукара, положившая начало вторжению в конце второго квеста, была сбита, и дала старт новой временной линии, откуда и прибыли Кара и Ликвидатор, но это уже совсем другая история. Являясь реактором на базе божественной сущности, Кара подорвала себя в пасти Жаждущего Ящера, стерев собственное существование вместе со Слагом. Таким образом, Слаг стал первым Древним, которого полноценно низвергли и одолели. Перед угасанием разума, властитель алчности осознал, что суть щедрости – самопожертвование.
Кантерлот оказывается освобожден, а после низвержения Слага остается артефакт – Чаша Излишеств. Его забирает Кейран, понимания, что не хочет оставлять его Селестии. Айрон Спирит оказывается в Кристальной Империи, где его ждут собственные приключения. Шедоу Степ откололся от группы еще до вторжения в Сокровищницу. Перед смертью, Кара, имеющая право на последнее желание (оговорено с ГМом через систему баллов, ныне упраздненную), помогает Сомбре-Ранзу вернуть к жизни его покойную сестру. Кейран берет шефство над остатками группы Сомбры и уводит их, оставив бессознательную Никс на попечение Селестии. У Селестии состоится аудиенция с Майндлайт, сущностью из мира Кары, после чего принцесса встречается с Дерпи, которая передает ей артефакт Хторала, и готовится к освобождению Понивилля.

Известно, что малые аномалии и вторжения возникали по всему миру, и не обошли стороной соседние государства, а также улей перевертышей, но история умалчивает конкретные факты о тех событиях. Самым значимым событием вне городов Эквестрии стало вторжение демона ярости, Древнего Нирота. Первым делом, существо вторглось в мир через старое кладбище у Вечнодикого Леса, зону, в которой был отрицательный магический фон, продемонстрировав тем самым свою мощь и пренебрежение к законами этого мира. На своем пути он искажал пространство и заражал своими эманациями, пагубно влияющими на психическое и физическое состояние живых существ. А именно, эти зоны деструктивного хаоса вызывали психоз и повышение агрессии, либо резкое ухудшение показателей здоровья.
Привлеченный родной, но несколько более агрессивной энергией хаоса, Дискорд встретил Нирота с улыбкой и попытался поговорить со своим, как ему казалось, собратом. Но Змий атаковал Драконикуса, и тот поспешил телепортироваться прочь. Позже, следы вторжения обнаружила Твайлайт Спаркл, и пошла по следу отравленных демоном земель. Оказалось, что Нирот шел на запах Дискорда через лес. В чаще Твайлайт атаковала змея, поначалу решив, что это обычное опасное магическое создание. В потасовку попал и Ленк Лайнер, чейнджлинг-альбинос, но сбежал с поля боя. В итоге Твайлайт отводит монстра к лягушачьим болотам, где призывает Дискорда обратно на помощь, поняв, что к чему. Возникает патовая ситуация, в которой сущности хаоса не могут одолеть друг друга. В этот момент линии Твайлайт и Дерпи пересекаются, когда серая пони приходит им на помощь. Твайлайт рассказывает, что хотела протаранить с помощью Нирота барьер Кантерлота, но монстр оказался способным менять форму и без помощи Дискорда, принцесса скорее всего уже погибла бы. Твари хаоса так и застывают, схватив и опутав друг друга. Поразмыслив, Твайлайт отправляет Дерпи найти Флаттершай, которая как оказалось, уже сама вызвалась устранять последствия вторжения и помогать бедным зверушкам. Твайлайт улетела в Понивилль, к профессору Гилберту, соратнику Лоусона, много знающему о Древних.
Когда Дерпи привела Флаттершай, как антипод ярости, на болота, то Нирот попросту проглотил пегаску, пытавшуюся с ним поговорить. Хотя контакт и был налажен благодаря магическому резонансу душ, что-то пошло не так. Дискорд впал в бешенство, но Нирот из-за этого одолел его, и также проглотил. Дерпи это возмутило до глубины души и она высказала Древнему все, что о нем думает. В момент прикосновения, Нирот также ощутил магический резонанс уже с Дерпи, и они обменялись воспоминаниями, после чего потеряли сознание. На этом, Дерпи вернулась к линии событий Клаудсдейла, а Нирота атаковала Твайлайт, видевшая все происходящее на подлете.
Однако, обмен воспоминаниями сразу с несколькими добродетельными существами начал влиять на Нирота, и атака Твайлайт лишь спутала мысли Древнего. Разрушение всегда шло бок о бок с созиданием. Чтобы что-то построить, требовалось что-то разрушить. Нирот не мог доселе этого познать, так как слишком увлекся идеей уничтожения. Но истина стала ясна как день после этих видений. Разрушение - всего лишь необходимое условие созидания, и наоборот. Но времени обдумать это не было – и демон бросился в бой с аликорном.
Сражение перешло к ферме Сладкое Яблочко, к вящему неудовольствию окопавшихся Эпплов, у которых гостили мелькавший ранее Ленк Лайнер, зебр Размик и профессор Гилберт, пытающийся выйти на связь с соратниками (все они пришли из понивилльской линии сюжета). На помощь к Твайлайт приходит Флеш Сентри, капитан стражи пегасов. Увидев, как тварь валит яблоньки, взбешенные Эпплы, во главе с Бабулей Смит, Бигмаком и Эпплблум, ринулись на телегах с вилами наперевес в сторону Змия. Гилберт лишь сокрушенно хватался за голову, а Ленк Лайнер качал головой. В конечном счете, пожилой профессор, использовав всю свою магическую силу, переместил всех Эпплов и зебра подальше отсюда, в безопасное место. Он рухнул без сил и попросил альбиноса помочь принцессе.
Нирот менял формы и преследовал аликорна в виде стаи летучих мышей, однако, рассыпав свое тело, он освободил обессиленных Дискорда и Флаттершай. Твайлайт разрабатывает дерзкий план по расчленению твари и его заморозке, однако Флаттершай молит о том, чтобы решить всё миром. Единение с разумом Нирота дало ей несколько откровений. Понимая, что Змий адаптируется к любым условиям и силой его не одолеть, Твайлайт и ее товарищи воззвали к сознанию Древнего. Преодолевая с трудом свою ярость, он ведает Твайлайт, что та своей атакой прервала его мыслительный процесс и заставила забыть о чем-то важном. В этот момент, Флаттершай являет всем Амулет Ярости – артефакт злобы, что извлекла из утробы исполина, когда была поглощена. Он катализировал злобу Древнего своей силой, но элемент Доброты мог держать его без ущерба для себя. В ходе краткого разговора, Нирот вспоминает о Понимании, к которому вот-вот должен был прийти, и осознает себя совершенно новым существом – Уроборосом, мировым змеем, олицетворяющим чистую энергию движения, круг жизни, а не только разрушение и ярость. Переродившись в серебристого змея из черной кобры, Уроборос благодарит собеседников и исчезает из мира, отправившись в путешествие по мирозданию. Перед уходом, змей просит остерегаться его брата, Мандукара, Великого Пожирателя, что вот-вот должен явиться в этот мир. Артефакт остается у Флаттершай.
Группа во главе с Твайлайт понимает, что вскоре им предстоит сражение за Понивилль. И здесь все линии квеста пересекаются воедино.

Понивилльская линия стартует в самом начале квеста, когда в замок Твайлайт Спаркл проникают профессор Гилберт и его соратники. Они видят, что волшебная карта указала очаги активности Древних, и принимают решение отправиться в эти уголки страны, чтобы помочь отвадить угрозу. Гилберт остается в замке и встречается со Спайком, вводя его в курс дела. Когда-то профессор учил саму Твайлайт, так что дракончик и пожилой единорог были знакомы. Спайк отправляется в Кантерлот, чтобы предупредить Селестию, а Гилберт остается за барьером Слага.
Гилберт по пути обратно в замок встречает на площади зебра Размика и единорожку Сесиль, которые помогают пожилому, почти слепому профессору, потерявшему очки. В замке группа встречает Твайлайт, и оповещает ее об опасности. Принцесса принимает волевое решение собрать всех жителей в единственном безопасном месте – ее замке. При помощи мэра Гривы и профессора ей удается организовать слаженную эвакуацию, после чего принцесса отправляется на борьбу с Ниротом.
К числу собравшихся в замке присоединяются Ленк Лайнер и Меланхолия Эмпирей вместе с Мод Пай, ищущей свою сестру. Собравшиеся активные пони совещаются и обсуждают ситуацию, некоторые присоединяются к поисковым отрядам, проводящим эвакуацию. Ленк и Размик отправляются с Гилбертом к ферме Эпплов, чтобы попытаться установить телепатическую связь с соратниками профессора и попадают в линию сюжета прочих земель. Меланхолия и Мод Пай помогают эвакуировать особо упертых жителей, среди которых оказывается Квайтли, усыновленный жеребенок четы Кёрзов.
В городе бушует циклон, предвещающий скорое явление Мандукара. Из понивилльской школы приходят ученики, в числе которых Снейлс и Уайт Роуз. Здесь же, среди эвакуированных, знакомятся Эмилия Ридерберг (кобылка, что видит духов, напуганных приближением Древнего) и единорог-телепат Стар Бласт. Посреди ока урагана раскрылась черная дыра, и все ужаснулись. То было начало конца. Сингулярность с фиолетовыми краями поглощала вокруг себя все цвета, кроме собственного, и медленно, но уверенно росла. Ее привлекала магия, а больше всего магии было сконцентрировано именно в замке. Пони сами себя загнали в ловушку. Началась паника, давка, пони теряли друг друга. Мэр и ее свита не справлялись с напряжением.
В этот момент к вокзалу прибыл украшенный воинственными кристальными шипами поезд – прямиком из Кристальной Империи. Это прибыла подмога Як-Якистана во главе с принцем Резерфордом. Воинственные яки тащат свои осадные орудия и хотят атаковать воронку, но прибыв к замку, понимают, что эвакуация союзников стоит на первом месте. Начинается массовая эвакуация жителей в Кристальную Империю, как в пока что единственный стабильный регион.
После тайного разговора с наритами (Шарзом и Ксиллой), Кармин укореняется в идее недопущения артефактов Древних в копыта невежд, и отправляется своими путями в Понивилль, прибыв как раз к моменту эвакуации. В это же время, Твайлайт, Флеш Сентри, Ленк Лайнер и Дискорд с Флаттершай, после победы над Ниротом, телепортируются на площадь Понивилля. Видя, с каким размахом Мандукар пожирает цвета, магию, и жизнь, герои впадают в отчаяние. Но у них зреет план, как отвлечь Великого Пожирателя от замка – Древний наверняка захочет полакомиться артефактом своего собрата, и они собираются отвадить его от замка именно таким образом. Герои еще не знают, что примерно такой же план был и у Кармина Вондеркрафта. Твайлайт и Флеш летят к замку.
К этому времени в город прибывает флотилия из Мэйнхэттана. Первыми до города добрались «король» грифонов и Олдрик. Первая Ласточка потерпела крушение, и здесь они встречаются с Дерпи, которая после отправляется на встречу с Селестией и уходит на покой, Олдрик же держит путь к замку. Дискорд, Флаттершай и Ленк Лайнер встречаются с Луной, Эй Джей и Рейнбоу Дэш с грифонами, взойдя на борт «Гордости Семи Ветров». Стар Бласт сбегает от них обратно в замок, ища Эмилию. Группа оставляет артефакт с Флаттершай у Луны, отказавшись от изначального плана, и отправляется на помощь Твайлайт, где Дискорд чует близость еще одного артефакта.
Кармин достигает ворот замка к моменту, когда почти все из него уже эвакуировались. Двери ему открывает Эмилия. Он находит обессиленную после неудачной атаки Твайлайт. Великий Пожиратель выпил всю магию замка. Вскоре прибывает и Флеш Сентри. Принц Резерфорд яростно атакует чудище, метая магические кристаллы во врага, что лишь усиливает его мощь. Однако, герои замечают, что тварь сплевывает обратно в мир фиолетовые кристаллы. Тогда они понимают, что между Мандукаром и Чужим, существом, повинным в создании бреши меж мирами и аннигилирующим магию в прошлых квестах, есть связь. Мандукар почуял артефакт Кармина и направил свое внимание на арканиста. На помощь пришел Теурус, однако его атаки не стали существенными для Древнего.
В ходе боя герои понимают, что одолеть Мандукара обычными методами невозможно, и решают использовать его слабости, основанные в первую очередь на фиолетовом цвете, отторгаемым им по необъяснимым причинам. Мандукар попытался урвать Веретено Кошмаров у Теуруса, которым он его манил, но тот попросту слопал артефакт, желая его защитить. Кармин и остальные атаковали тварь фиолетовыми кристаллами.
Но никто не ожидал, что в бой внезапно вмешается еще одна армия, что пришла на подмогу. Это были не яки и не армада кораблей, которые итак мало что могли сделать. На помощь Эквестрии прибыли могучие драконы, и вела их Пинки Пай, которая умышленно отправилась за ними в начале всего квеста. Воинство драконов разом атаковало Древнего, запустив в него тысячи огненных шаров, однако… их природа была магической, и Великий Пожиратель взорвался сверхновой, застлав собой небеса и сметя потоком энергии множество кораблей и драконов.
В момент отчаяния, герои решают применить самую необычную тактику: они обращают силу артефактов Акуты и Никты против их брата. Скрещенное Око создало иллюзию выжженной пустоши, лишенной цветов, магии, и жизни, полностью лишив Мандукара интереса к миру внизу. А когда Веретено Кошмаров вылезло из Теуруса и активировало свою силу, эффекты артефактов скрестились, и оно явило Великому Пожирателю его самый сильный бессознательный страх – фиолетовый цвет. Безжизненная пустошь окрасилась в столь ненавистный и в то же время знакомый оттенок, вызвав ужасающий крик Древнего.
Из пасти-воронки вылез на белый свет вихрь энергии. Энергии полностью фиолетовой, как те самые кристаллы. На кончике отростка-завихрения, напоминавшего уродливый язык, торчащий из пасти, виднелась некая пурпурная сфера. Под воздействием артефактов, на свет показалась внутренняя сущность Древнего. Тот пришелец из северо-западных земель, та страждущая сущность не могла знать ранее, частью чего она является на самом деле. Возвращение в родную среду катализировало пробуждение Великого Пожирателя (как и всех Древних), в которого превратился Чужой, вернув все свои ипостаси. И одна из них воспротивилась этому. Та самая, имевшая опыт в Эквестрии. Именно поэтому он ненавидел фиолетовый цвет, символизирующий его собственный внутренний конфликт - и отсутствие столь желанной для него магии. Мандукар, в отличие от Чужого, не подавлял магию - а просто пожирал. Опыт составных частей этого существа настолько разнился, что они перестали гармонировать друг с другом. Чужой пытался вырваться, не желая более быть частью Древнего. Эта невыразимая мука была понятна без слов. Он хотел освободиться, даже если это означало гибель и забвение. Теурус и Флеш вырывают артефакт и разрывают связь Мандукара с Чужим, что приводит к полному низвержению Древнего. Чудовищная сущность должна была коллапсировать прямо над Понивиллем, однако, последним усилием воли, Чужой перед смертью выталкивает остатки Древнего прочь из мира, и взрыв происходит где-то в Бездне. Но даже его отголоска хватило, чтобы вырубить всех в округе.
Астра Пустоты, она же Жемчужина Затмения, досталась Флешу Сентри. Эквестрия праздновала победу, а Акута ментально связалась с хранителями артефактов, напоминая о сделке.

Обращение Акуты

- Поздравляю вас с победой, маленькие обитатели сего мира. Мои братья и сёстры повержены. Кто-то ушёл по своей воле, как я. Кто-то бился до конца - и поплатился. Так или иначе. Эта итерация была самой успешной из всех. Я полностью удовлетворена результатом. Порочный круг разорван. Остались лишь важные детали. Я надеюсь, вы не забыли о нашей сделке. Стоит о ней напомнить, ведь рассказать есть о чем. Те "безделушки", что оставили после себя мои сородичи - обладают исключительной важностью. Видите ли, мои дорогие, истина в том, что они являются антиподами ваших обожаемых Добродетелей. И, как и Добродетели, они обладают своим влиянием. Скажу прямо - я прошу их вернуть мне не из корыстных побуждений. Каждая вещица из шести является катализатором изменения определенных свойств мироздания.
Моё Скрещенное Око - как вы уже догадались, влияет на целостность пространственных измерений, помимо создания иллюзий, и качеств, связанных с ложью и правдой. Настоятельно рекомендую вернуть мне этот артефакт, если вы не собираетесь превратить ваш мир в переходный узел между измерениями, конечно же. С его помощью я залатаю все пространственные разрывы - и больше вас не побеспокоят иномирцы, вторженцы, вы навсегда забудете о параллельных вселенных и альтернативных мирах, чуждых существах.
Веретно Кошмаров моей сестрицы Никты - это средоточие загадок и тайн Вселенной. Вся нечисть, все страхи... если его сила впитается в ваш мир, Завеса станет необычайно тонкой. Древние - могучие существа, но не единственные. Духи. Призраки. Боги. Сущности. Во вселенной достаточно места для подобных явлений. Веретено позволит "заштопать" тонкую составляющую вашего мира, избавив от потустороннего влияния. В первую очередь, Царство Снов.
Амулет Ярости Нирота - самое опасное средоточие ненависти и гнева во Вселенной. Очевидно, что его влияние приведет ваш мир к многочисленным войнам и кровопролитию. Эквестрии, какой вы ее знаете, придет конец - ибо в таком мире государство без сильной регулярной армии и военной промышленности будет быстро завоёвано и растоптано. Впрочем, учитывая средоточие в ее землях великих сил... решать только вам.
Сердце Странника - сердце моего брата Хторала. Обитающий вне времени, он являлся его по сути элементалем. Сам артефакт не позволит управлять временем - но из-за его влияния станут возможны существенные манипуляции с ним. Возвращение его за пределы мира позволит вам избежать незавидной участи мира с нарушенной хронологией времени. Больше никаких путешествий туда-сюда.
Чаша Излишеств - любимая игрушка Слага, Жаждущего Ящера. Стоит ли говорить, что из-за этой вещицы материальные блага будут возведены в абсолют? Да, его влияние усилит вашу экономику, вырастут новые города, даже страны, будет развитие... Но затем и упадок. Голод. Войны. Опустошение. Чаша, переполненная до краёв, опрокинется - и опустеет. Не позволить этому артефакту быть в вашем мире - означает оставить естественный баланс развития мира.
И наконец... Астра Пустоты. То, что вы, недалекие, нарекли Жемчужиной Затмения. Красивое название, на самом деле. Но не отражает сути. Пустота - вот что оставлял за собой Великий Пожиратель. Эта вещица уже давно пребывала в вашем мире... но вернувшись к моему брату, обрела свой полный потенциал. Ранее ее влияние распространилось лишь на одну-единственную долину. Теперь же - оно способно поглотить весь мир. Говоря прямо - магия или исчезнет из вашей реальности насовсем, или ощутимо ослабнет. Не будет больше чудес, объяснимых лишь магической энергией мира. Она просто иссякнет. Вам придется развиваться в совсем ином направлении. Зная, как вы цените ваши метки, ваши чудеса и родину, дышащую магической энергией... вам стоит отдать мне Астру.
Вам стоит поторопиться. Можете наслаждаться силой "игрушек" сколько влезет, но очень скоро, она иссякнет, впитавшись в саму сущность мира. Они не долго будут в материальной форме - затем их ждёт "рассеивание". Пока этого не случилось - я ожидаю вас у первоначального разлома, в долине на северо-западе. Там, где всё началось. Я надеюсь увидеть все шесть артефактов. Рассчитываю на ваше благоразумие.